在远古时期千手一族与宇智波一族签订停战协定之后，千手一族族长千手柱间建
立了木叶忍者村，并且成为第一任火影，宇智波一族作为创建木叶的元老之一生活在木叶，但在一二三代火影的统治之下，宇智波一族在木叶的地位越来越薄弱，到了第三代火影在位时期，宇智波斑由于憎恨族人背叛自己便在木叶召唤九尾，掀起了《火影忍者》开端的九尾之乱，这是一场阴谋，而木叶的领导层不知宇智波斑尚在人世，因为能控制九尾的只有写轮眼而已便将怀疑导向宇智波一族，在木叶高层的要求下，宇智波被迫将家族迁到木叶村一隅居住。最终，宇智波一族人为了恢复家族的名望和地位决心发动叛乱，其中鼬的父亲宇智波富岳成为叛乱的策划者与领导者，他逼迫鼬成为暗部一员替宇智波一族获取木叶上层情报，鼬不得已只得进入暗部，而木叶上层利用鼬热爱和平，不忍战乱的心理逼迫其监视宇智波，从此，鼬成为了一名在木叶与宇智波政治夹缝中权衡利弊的双重间谍。他将族人叛变的计划透露给了木叶上层，上层给他下达了灭掉宇智波一族的残酷命令，并威胁他说，如果你不动手的话，将会由我们（暗部）动手。在一族与木叶村乃至于整个忍者世界的和平之间权衡利弊，鼬最终痛苦地接受了这个机密任务，因为他不忍心让更多人经历战乱，面临家破人亡妻离子散的悲哀。难以想象鼬当时的心情，因为他要执行的任务是杀掉和自己生活多年的族人，还有自己深爱的亲人，甚至有自己发誓要保护一生的弟弟佐助。
第三次忍界大战，鼬年仅四岁就目睹了太多的死亡，对于这么小年纪就经历战争的他来说，战争简直就是地狱，这个创伤使鼬厌恶战乱，从此成为一个热爱和平的男人，他将村子的安定放在第一位，为和平尽心竭力，没有被一族的瓶颈所束缚，成为一个热爱村子的忍者。此时此刻他面临着和平与挚亲之间的选择，最终他还是选择忍痛亲手降下宇智波一族的帷幕，背负弟弟对他的憎恨离开了村子。
鼬找到斑，要求他与自己一同灭族，最终两人在一夜之间将宇智波全员抹杀，惟独留下了弟弟佐助。他在月读的世界里欺骗佐助，把灭族说成是为了测试自己的器量，为的是给予佐助新的人生目标，让佐助不断地变强，以防木叶上层对其不利，而鼬自己却背负一切污名成为了木叶的叛忍。在漫画第403话里佐助的回忆中，在鼬离开之时，佐助因为受到巨大刺激而开了一勾玉写轮眼，并在追逐中用苦无将鼬的护额打下，鼬拾起护额，重新戴上，然后佐助看到了，他的哥哥，宇智波鼬流下了痛苦的眼泪。随后佐助因受打击过大而昏迷在地，并且忘记了这一小段场景，鼬从此也就离开了木叶忍者村，以不许斑对木叶下手为代价加入“晓”组织（根据斑的描述，鼬在晓的时候常会回忆起村子还有他最爱的弟弟）。
毫无疑问，鼬是一个英雄，但他只能以杀死一族罪名被人们所知晓，他用一生来维护忍者世界的和平，并为亲爱的弟弟佐助付出了一切。【者之书语：村子是累赘吗——比谁都要渴望和平的鼬，被这充满无情与矛盾的刀
刃深深刺痛了……！！为了和平，不，为了世界的和平，鼬决定执行抹杀全族的任务，唯一的一点，就是他无法对弟弟佐助痛下杀手，放过了佐助鼬，强忍着在弟弟的面前伪装成背叛者，一族怀揣的野心，村子的猜忌，都化为叛忍的标志全部深深地刻在木叶的护额上，随后鼬一个人离开了村子，全是为了让那些邪恶免于侵害佐助，自己一个人承担了“真实”的罪，而弟弟，就只留下了名为崇高一族的“虚名”】
最后的点额头一是为了将瞳术注入佐助的体内，将佐助的左眼设置为转写封印·天照，该术会在看到阿飞的写轮眼时自动对其使用天照，鼬这么做是以防万一，为了不让阿飞接触佐助；二是因为自己对佐助造成的伤害而身怀愧疚，真心请求弟弟的原谅。
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